一艘巨大的外星無人探测器向地球航来,它不断地發出奇特的電波信号:功率强大的信号煮沸了海水,干扰了附近的星舰并造成了广泛的破坏。此時,詹姆斯·柯克中将与他的船员们在完成了让斯波克上校複活的任務後,驾驶着从克林贡人那抢来的猛禽舰(被改名為“赏金号”)从瓦肯星返航,尽管他们已经知道了将面临军事法庭的指控:他们被指控盗窃了联邦星舰進取号,并对她的毁坏负有责任。在此關头,尚在恢複中的斯波克發现这艘外星探测器正尝試与地球上的座头鲸建立联系;但不幸的是,早在3个世纪前座头鲸就因过度的捕猎而灭绝了。 柯克命令“赏金号”進入引力彈射状态,利用太阳的万有引力而穿越時空来到20世纪後期。星舰于1986年抵达了美國加利福尼亚州的旧金山市,船员们将星舰藏在金門公园的一處草坪上。此後,他们開始寻找能与外星探测器沟通的鲸鱼、能将鲸鱼装在星舰上的容器,以及能让猛禽舰恢複能源供应的物質——在星舰穿越時空的旅途中能源几乎被耗尽。柯克与斯波克最终獲得了一位鲸類專家吉莉安·泰勒博士的协助,她在索萨利托市鲸鱼协会照料两头座头鲸。 在经歷了许多的困难後——包括让泰勒相信他们的確来自未来——進取号的船员们成功地营救了两头座头鲸,并将它们带到未来,及時地拯救了地球。然後船员们被带到了联邦委员会的面前,接受众多的指控。沒有被作為被告的斯波克也与其他船员们站在了一起。最後,鉴于他们新近的英勇表现,除了对柯克中将的控告外,针对其余被告的所有控告都被撤销。柯克以作為一名上级军官却违背命令的罪行被判有罪,并象征性地被降职為上校以示惩戒;但作為对他英勇行為的表彰,他被任命為联邦星舰進取号-A的舰长。与進取号船员一同来到23世纪的泰勒博士,决定加入星际舰队并成為一名科学官。 作為情節框架的支線劇情,展现了斯波克逐渐地恢複了他的記忆、他此前獲得并接受的人類传統,以及他对自己情感的承认。在影片開始時,他不明白母亲询问他的“感觉”有何意义;但到最後,他已能足够意识到“感觉”对人類的重要性,并托父亲告诉母亲,他“感觉良好”。